天正13（1585）年　豊臣秀吉が行った所領替えに伴い、高槻の高山右近が枝吉城（神戸市西区枝吉）に入城し、本格的に船上城の築城と城下町の建設に着手　城の西側には城下町を整備し、南側には堀を経て海へつながる港を建設した。

　昭和56年度の調査で船上城の堀跡の一部と思われる溝状遺構と、建物に伴う暗渠が検出　平成3年の調査では、東西にのびる屋敷境の溝跡が館出、溝跡からは焼けた瓦類の他、17世紀初頭の唐津焼、織部焼、志野焼等が見つかり、本丸のまわりに武家屋敷が広がっていたことが裏付けられた。

　元和3（1617）年に、信濃の小笠原忠政（のち忠真）が明石城主として赴任し船上城に入りましたが、同6（1620）年に明石城の完成とともに廃城となった。